Evolucijska povijest kukaca, kao i ona mnogih drugih skupina beskralježnjaka, slabo je shvaćena. Dugi niz desetljeća smatralo se da su se granale od stonoga i stonoga, za koje se zna da su kolonizirale zemlju još prije 428 milijuna godina, tijekom silurskog razdoblja. No nedavne genetske studije sugeriraju da su se kukci vjerojatnije odvojili od rakova prije otprilike 410 milijuna godina. Okolnosti ove evolucijske promjene podložne su raspravi, i mnogo manje jasne od evolucije riba s režnjevima peraja u primitivne tetrapode.
Najraniji poznati primjerak u povijesti insekata je devonski fosil Rhyniognatha hirsti, datiran između 396 i 407 milijuna godina. Pronađen je u formaciji Rhynie Chert, dobro očuvanom devonskom ekosustavu koji uključuje neke od prvih kopnenih biljaka s vaskularnim tkivom i među najranijim i najbolje očuvanim fosilima kopnenih člankonožaca. Mandibule ovog kukca upućuju na to da je već razvio let, skrivajući podrijetlo leta insekata i druge važne aspekte povijesti insekata u misteriju.
Točno kada i kako je let ušao u povijest insekata, slabo je poznato. Jedan istraživač, Jim Marden, predstavio je model u kojem je let kukaca evoluirao iz evolucijski prilagodljivih srednjih koraka koji uključuju skakanje po vodi. Pokazuje na kamene muhe, skupinu živih insekata koja krilima skače po površini vode. Pronađene su vrste koje koriste različite vrste skidanja vode koje imaju sve manje i manje stvarnog kontakta s vodom, a svaki korak pruža značajne prednosti u smislu brzine, a time i sposobnosti izbjegavanja grabežljivaca i traženja izvora hrane.
Postoji nekoliko poznatih skupina heksapoda (šestonožnih beskralježnjaka) koji su evolucijski bazalni za kukce i koji bi se odvojili od njih prije otprilike 400 milijuna godina, kada su se pojavili prvi fosilni kukci. To uključuje obilne repove kao i manje poznate proturane i diplurane. Smatra se da su repovi, proturanci i diplurani razvili svoj heksapodni oblik kretanja neovisno jedan o drugom, ali su samo kukci stekli sposobnost letenja.
Desecima milijuna godina kukci i drugi mali beskralješnjaci bili su jedine životinje koje su kolonizirale zemlju, u to vrijeme prekrivene niskim biljkama koje nisu bile veće od visine struka. Kako su biljke rasle i loza riba evoluirala u prve vodozemce, kukcima su se pridružili veći tetrapodi, koji bi ih pojeli u velikom broju da bi preživjeli. Međutim, zahvaljujući visokim razinama kisika u razdoblju karbona, prije oko 320 milijuna godina, neki su kukci narasli do golemih veličina, poput grifona Meganeura, koji je imao raspon krila od dva metra. Ali kada je razina kisika pala, ti insekti su odmah uginuli zbog nemogućnosti da cirkuliraju dovoljno kisika kroz svoja tijela.
Sljedeće velike prekretnice u povijesti insekata dogodile su se tijekom mezozoika, kada je evoluirala većina modernih skupina kakve poznajemo. Prije otprilike 120 milijuna godina evoluirale su cvjetnice, a suradnja između insekata (osobito pčela) i ovih pridošlica dovela je do obostrano korisnog evolucijskog odnosa. Kao rezultat toga, cvjetnice su sada dominantna kopnena flora.